Op 27 juni 1960 volgde Bekkers monseigneur Mutsaers op als bisschop van Den Bosch. Ruim een jaar later werd Jan Bluysen benoemd tot zijn hulpbisschop. In zijn eerste bisschoppelijke brief gaf Bekkers aan waar zijn prioriteiten lagen: bij een goed samenspel met zijn priesters, het huwelijk, de jeugd en het gezin en de oecumene.

Inmiddels was er een nieuwe paus aangetreden: Paus Johannes XXIII, die door zijn hoge leeftijd beschouwd werd als tussenpaus maar desondanks verantwoordelijk bleek voor een sterke modernisering van de katholieke kerk, aangezwengeld door het door hem bijeengeroepen Tweede Vaticaanse Concilie (1962-1965). Bisschop Bekkers speelde tijdens dit concilie een actieve rol. Hij zag hier zijn ideeën over hoe de kerk zou moeten zijn, bevestigd: een in beweging zijnde en communicatieve kerk, die zich ook open stelt voor andersdenkenden.